Réplication de l'ADN des cellules eucaryotes

I. Caractéristique de la réplication
La réplication de l'ADN est :
A. Semi-conservative : Chaque molécule d'ADN répliquée est constituée de deux brins, dont l'un (le brin matrice) provient de la molécule mère, et l'autre (le brin néo-formé, complémentaire du brin matrice) est synthétisé au cours de la réplication.
B. Bicaténaire et asymétrique : Les deux brins sont répliqués simultanément. Toutefois l'allongement de la chaîne polynucléotidique ne peut se faire que dans le sens 5'>3'en raison des caractéristiques des ADN Polymérases. Le brin de polarité 3'>5' sera dont répliqué par une chaîne continue (brin direct ou précoce), alors que le brin 5'>3' sera répliqué de façon discontinue, par de courts fragments (fragments d'Okazaki, de 100 à 200 nucléotides) synthétisés dans un sens rétrograde et secondairement réunis (brin indirect ou retardé).
C. Hiérachisée : La réplication de l'ADN se déroule au cours de la phase S, qui dure environ 6 à 7 heures dans les cellules humaines. Au cours de la phase S les origines de réplication sont activées selon une chronologie qui dépend de la composition de l'ADN, du contenu génique des régions du génome, de leur localisation nucléaire et de leur niveau de condensation (revoir les notions d'isochores de bandes chromosomiques, et d'hétérochromatine).
D. Bidirectionnelle : Au niveau de chaque site d'initiation de la réplication, deux complexes de réplication sont simultanément activés sur chacun des brins de la molécule mère. Ces complexes progressent dans les deux directions, formant des «bulles» de réplication qui convergent et dont la coalescence marque la fin de la synthèse des molécules d'ADN sous l'effet de contraintes topologiques.
Chez l'homme il existe environ 20 000 origines de réplication (OR) réparties le long de la molécule d'ADN tous les 150 kb. Chez les eucaryotes la vitesse de réplication est de 50 nucléotides- par seconde dans les deux directions, soient 100 nucléotides/sec.
II. Le processus de la réplication
La réplication débute par la fixation sur les OR du complexe de réplication appelé réplisome. Cette fixation dépend des séquences des OR reconnues par des protéines accessoires qui recrutent le réplisome au site d'initiation. Les OR pourraient correspondre à des domaines de plusieurs centaines ou milliers de nucléotides comprenant des séquences riches en adénine et thymine. Une séquence formée de couples AT liés par deux liaisons hydrogènes permet une dissociation plus facile des deux brins d'ADN que les séquences GC (trois liaisons hydrogène). Les OR sont activées séquentiellement par groupes de quelques dizaines formant des « foyers de réplication»
Au niveau des OR, la dissociation de la double hélice par rupture des liaisons hydrogène est catalysée par des Hélicases. Ces molécules dont il existe plusieurs formes ont un d'un PM d'environ 100 kDa. Elles utiHsent l'énergie de l'ATP pour rompre mécaniquement les liaisons H sur une courte distance (400 à 2000 pb/seconde) et pour progresser le long de la double hélice, grâce à des modifications de conformation de leur structure tertiaire en « mors de pince ».
Après rupture des liaisons H, les segments monocaténaires de l'ADN sont stabilisés par des protéines globulaires appelées SSBP (Single Strand Binding Protein) chez les bactéries. Dans les cellules eucaryotes l'homologue des SSBP appelé RP-A (Replication protein A) forme un manchon autour des chaînes d'ADN.
Sur la fourche en Y ainsi formée se fixe le complexe Polymérase a.Primase. Cette enzyme d'un PM de 300 à 400 kDa est constituée de 4 sous-unités. L'une des 4 sous-unités (p48) assure la fonction de primase: elle synthétise une séquence d'amorce ARN d'environ 10 nucléotides, qui sera secondairement allongée dans le sens 5'>3' par polymérisation d'unités nucléotidiques sous l'action de la sous-unité polymérase (p180). La polymérase a. catalyse la formation des liaisons phospho-diester 5'>3' entre le dernier nucléotides de la chaîne en allongement et le nucléotide incorporé. Sa « processicvité » (nombre de nucléotides incorporés par période de fixation au substrat) est limitée, et surtout elle ne possède pas d'activité nucléasique 3'>5' : elle ne peut donc pas exercer de fonction de correction sur épreuve. Son rôle se limite à synthétiser l'amorce ARNet à débuter la synthèse d'un court fragment de l'ADN de 30 nucléotides. Ce processus intervient une seule fois lors de l'initiation de la réplication du brin direct, mais plusieurs millions de fois lors de la synthèse des fragments d'Okasaki sur le brin retardé. En raison de sa faible processivité, la Pol α, se détache rapidement et la suite de la réplication est assurée par la Polymérase δ.
La Pol δ est formée de deux sous-unités chez les mammifères (125 et 48 kDa). Sa processivité est élevée. Elle est la seule Pol. Eucaryote a exercer une activité de correction sur épreuve 3'>5' (<< proof reading ») qui réduit la fréquence des erreurs à environ 1 X 10-7 nucléotides répliqués. Elle ne possède pas d'activité primase. Son activité réplicase dépend d'un co-facteur essentiel, l'Antigène de Prolifération Cellulaire ou PCNA (Proliferation Cell Nuclear Antigen). Le PCNA est une protéine qui forme un site d'accrochage de la Pol δ dont il augmente considérablement la processivité. Le PCNA s'associe à d'autre facteurs comme le RFC (Replication Factor C) pour constituer un complexe. reconnaissant les extrémités 3' OH des séquences synthétisées par la Pol α. Ce complexe assure la coordination entre le détachement de la Pol α et la fixation de la Pol δ. La Pol δ réplique donc la majeure partie de l'ADN.
Les amorces ARN des extrémités 5'du brin direct et des fragments d'Okazaki sont secondairement dégradées par l'action d'une exonucléase (peut être la Rnase H). Après cette étape les lacunes formées entre les fragments d'Okazaki sont comblés par la Pol 8, et la continuité du brin retardé est restaurée par la ligase 1 qui catalyse la formation des liaisons phospho-diesters 5'»»3'-o-P-o-5'»»3' entre les fragments jointifs.
La structure hélicoïdale de la double hélice et les contraintes stériques qui limitent sa rotation posent un problème topologique, dans la mesure ou la dissociation des. deux brins torsadés est impossible sans que se forment des surenroulements en aval de la fourche de réplication qui provoqueraient des cassures des brins d'ADN. La neutralisation des forces de torsion est assurée par des enzymes ayant à la fois une activité endonucléasique ef mécanique, appeléès Topoisomérases. Elles agissent en opérant une coupure transitoire d'une liaison phosphodiester sur un brin (Topoisomérase I) ou sur les deux brins (Topoisomérase Il) qui permet la relaxation locale de l'hélice par rotation des extrémités libres.




III. Réplication des télomères
L'extrémité' des chromosomes est
constituee par une structure complexe associant séquences
d'ADN répétées et protéines, qui joue un rôle fondamental dans
le maintien de la stabilité du génome. Cette structuré est
appelée télomère. En l'absence de télomères les extrémités
chromosomiques fusionnent, provoquant cassures des
chromatides, aneuploïdie, et déstabilisation du génome
aboutissant à la mort cellulaire.
Chez les vertébrés le motif télomérique unitaire TT AGGG est
répété plusieurs milliers de fois pour former une séquence de
10-12 kb dans les cellules de nouveaux nés humains.
Lors de la réplication de l'ADN, la lacune produite- par la
dégradation de la première amorce initiant le premier fragment
d'Okazaki sur le brin retardé ne peut être comblé, le
réplisome progressant dans le sens 5'-3'. Il persiste donc un
segment monocaténaire aux extrémités de chaque chromosome en
fin de phase S, dont la longueur est celle d'une amorce d'ARN
(quelques dizaines de nucléotides). Cette structure anormale
est détectée par les systèmes de surveillance du génome, et
les extrémités des chromosomes sont arasées ce qui provoque un
raccourcissement des télomères de 50 à 200 pb à chaque
réplication. Ce phénomène rend compte du raccourcissement
progressif des télomères en fonction du nombre de divisions
cellulaires. Chez l'homme la longueur des télomères les plus
courts dans certaines cellules de sujets octogénaires est de
l'ordre de 4 à 6 kb.
Le raccourcissement progressif des télomères pourrait être
utilisé par les cellules pour mesurer le nombre de divisions
effectuées, normalement 50 à 60 au cours de la vie d'un
individu. Au-delà d'une taille minimum critique la réplication
devient impossible (<< sénescence réplicative»), et la cellule
évolue éventuellement vers la mort programmée ou apoptose.
Toutefois les mécanismes de cette « horloge mitotique» restent
très mal connus. Intervient sans doute le système p53 appelé «
gardien du génome».
Une enzyme à activité de transcriptase inverse est capable de
répliquer l'extrémité des télomères, indépendamment du
réplisome et sans utiliser le brin parental comme matrice.
Cette enzyme appelée télomérase est constituée de deux sous
unités. Un ARN complémentaire de la séquence TT AGGG utilisé
comme matrice (TERC ou Telomerase RNA Component), et une
sous-unité enzymatique qui assure la synthèse de la séquence
télomérique (TERT ou Telomerase Reverse Transcriptase). La
TERC est présente dans la plupart des cellules. Par contre la
TERT est absente de la presque totalité des cellules
somatiques. Elle n'est exprimée que par les
cellules-embryonnaires, les cellules germinales et certaines
cellules somatiques à renouvellement rapide comme les cellules
de la moelle osseuse, les cellules immunitaires et les
cellules souches des cryptes intestinales. La TERT joue donc
un rôle clef dans le contrôle de la capacité réplicative des
cellules, et sa répression est cruciale pour bloquer une
prolifération anormale et permettre la sénescence réplicative.
En accord avec cette fonction, l'expression forcée du gène de
la TERT dans des cellules en culture provoque leur
immortalisation.
Plus importante est la découverte que la réexpression du gène
de la TERT par les cellules cancéreuses est un mécanisme
précoce du développement des tumeurs. La TERT représente donc
une cible thérapeutique potentielle et la mesure de son
expression peut être utilisée pour la détection des cellules
malignes.

IV. Correction post-réplicative
La Pol δ introduit des nucléotides
fautifs selon une fréquence de 10-5. L'élimination de ces
nucléotides par sa fonction de correction sur épreuve est
prise en défaut avec une fréquence de 10.2. En fin de phase S
subsiste donc un taux d'erreur de 10.7, soit en moyenne 600
nucléotides par génome humain diploïde.
Ces erreurs sont corrigées par un système de correction
post-réplicative (CPR) des mésappariements qui laisse
persister des nucléotides fautifs avec une fréquence 10-3. Le
taux final des mutations en fin de 5 après intervention des
deux systèmes de correction est donc de 10.1°.
La CPR met en jeu chez l'homme une dizaine de protéines
homologues de celles initialement caractérisées chez les
bactéries et la levure.
Chez E. Coli ces protéines sont MutS, MutL et Mut H. Il existe
chez l'homme 5 homologues de MutS appelés MSH (2,3,4,5,et 6)
et 4 homologues de MutL appelés MLH (1,2,3) et PMS1. Alors que
les protéines bactériennes agissent à l'état monomérique, les
homologues humains forment d'hétérodimères (qui seront
indiqués entre parenthèses dans la description qui suit).
Le mésappariement (par exemple TT ou GT) provoque une
distorsion de la double hélice reconnue par MutS (MSH2/MHS3 et
MSH2/MSH6) qui promeut le formation d'une boucle.
Secondairement se fixe sur cette boucle la protéine MutL
(MLH1/PMS2) qui coordonne la fixation des autres protéines
intervenant dans l'élimination et la correction du
mésappariement. Chez E. Coli MutH est une endonucléase qui
initie la coupure du brin néoformé contenant l'erreur de
réplication. Il n'existe pas d'homologue humain de MutH.
L'excision du fragment contenant le mésappariement par des exo
et endonucléases est suivie par une étape de synthèse de l'ADN
par la Polo et les protéines associées (PCNA, RPA ...).
Le CPR est impliqué dans les mécanismes de cancérisation. Un
défaut de
, réparation secondaire à une mutation ou à un déficit des
protéines impliquées provoque l'accumulation de
mésappariements qui sont secondairement fixés sous forme de
mutations (les cellules acquièrent un « phénotype mutateur »)
qui peuvent altérer la fonction de nombreux gènes clefs de la
prolifération et de la différentiation.
Ce mécanisme se traduit par un phénomène caractéristique:
l'instabilité des microsatellites. Les séquences microsat
(mono ou di nucléotides) sont particulièrement sujettes à des
erreurs de réplication par « glissement» de la Pol qui
provoquent des microdélétions et des microinsertions (voir le
schéma dans le cours sur l'Anatomie moléculaire du génome). La
détection par PCR de cette instabilité des microsat est
utilisée pour identifier la présence d'un défaut du système de
CPR.
L'acquisition d'un phénotype mutateur par inactivation des
gènes CPR fait partie de la multitude des évènements qui
jalonnent le développement d'un cancer. Mais des mutations des
homologues humains des gènes Mut peuvent également être
transmise par voie germinale des parents aux enfants
déterminant une susceptibilité héréditaire a~ cancers. C'est
le cas de certaines formes de cancers familiaux du colon dus à
des mutations de MSH2 et MLH1.
